Sócrates e Glauco iniciam o Livro VI abordando o tema de quem deveria governar os Estados, os filósofos (os que deveriam governar na opinião de Sócrates) ou aqueles que não conseguem contemplar a verdade.

Eles também caracterizam a natureza do filósofo: “… dotado naturalmente de memória, de vontade de aprender, de generosidade, de elegância …”, possuindo uma “… afinidade íntima com a verdade, com a justiça, com a coragem e com a temperança …”. Ele também diz a Adimanto que quer esclarecer o porquê de a maioria dos filósofos serem desonestos. Sócrates decide então investigar a questão de qual o motivo que leva muitos indivíduos com natureza filosófica a se corromperem e restarem apenas alguns poucos – os que se tornam inúteis – com a natureza preservada. Com a ajuda de Adimanto, ele verifica que as naturezas filosóficas, quando semeadas em bons terrenos, se desenvolvem e atingem o ápice da virtude. No entanto, se forem semeadas em terreno inadequado – como em contato com a educação dos sofistas –, terão resultado negativo.

Ele dá exemplos de pessoas que se lançam à filosofia, mas sem sucesso, bem como fala sobre as circunstâncias que levam uma pessoa a se desenvolver nela. Também fala que os indivíduos com natureza filosófica deveriam se dedicar a ela de acordo com a sua idade, e não a tomar apenas como passatempo.

Na continuação do Livro VI, Sócrates e Adimanto dizem que são poucos os indivíduos que ficam furiosos com as pessoas que não têm inveja e não ficam furiosos com quem não tem inveja e é meigo. Eles também falam que os filósofos podem se tornar sujeitos ordenados e divinos se em contato com a essência das coisas. Com isso, eles seriam as pessoas adequadas a governar um Estado projetado sob um modelo divino. A partir deste argumento, seria possível convencer o povo e opositores de que o filósofo seria o único capaz de melhorar a situação do Estado e dos cidadãos. Sobre a educação dos governantes, Sócrates diz que esta deve ser baseada tanto nos estudos intelectuais quanto na ginástica. No final do Livro VI, Sócrates e Glauco falam sobre a natureza da ideia do bem e sobre o fato de que a razão do homem, através da ideia do bem, pode alcançar o conhecimento das coisas inteligíveis.

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